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Impactos ambientales sobre la integridad estructural de los rodolitos británicos.

Aug 14, 2023

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 13473 (2023) Citar este artículo

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Las algas coralinas forman hábitats complejos que son puntos críticos de biodiversidad. Los estudios experimentales sugieren que el cambio climático disminuirá la integridad estructural de las algas coralinas. Sin embargo, estos experimentos carecen de información sobre la variabilidad morfológica local y cuánto cambio estructural sería necesario para amenazar la formación del hábitat. Aquí, utilizando modelos de elementos finitos, evaluamos la variabilidad en la estructura celular y la composición química del esqueleto de carbonato de cuatro especies de algas coralinas de Gran Bretaña en especímenes contemporáneos e históricos recolectados durante los últimos 130 años. Las propiedades celulares y minerales son muy variables dentro de las especies, entre sitios y a través del tiempo, con células estructuralmente más débiles en las especies del sur y el material contemporáneo en comparación con los taxones del norte y el material histórico. Sin embargo, las diferencias temporales en fuerza fueron menores que las diferencias espaciales. Nuestro trabajo respalda experimentos a largo plazo que muestran el potencial de adaptación de este grupo. Nuestros resultados sugieren que el futuro cambio climático antropogénico puede conducir a la pérdida de la complejidad del hábitat en el sur y la expansión de especies del sur estructuralmente más débiles hacia sitios del norte.

Las algas coralinas son macroalgas rojas calcificadas (Rhodophyta) reconocidas como formadoras de hábitat importantes en los mares de plataforma en latitudes medias y altas1. Precipitan calcita con alto contenido de magnesio, el polimorfo más soluble del carbonato de calcio2, dentro de sus paredes celulares, lo que hace que estos organismos sean vulnerables a la actual y potencial acidificación futura de los océanos. Los estudios experimentales han demostrado los impactos negativos del calentamiento y el aumento de las condiciones de CO2 en el tamaño de las células3, la geoquímica4 y los enlaces moleculares5. Los cambios en la composición química, el crecimiento y la calcificación son controles importantes sobre la integridad estructural y la formación del hábitat, ya que las células más grandes y las paredes más delgadas conducen a esqueletos más débiles3,5,6. Por lo tanto, cualquier posible debilitamiento de la integridad estructural del esqueleto puede provocar una mayor fragmentación y provocar una pérdida de la función del ecosistema que forma el hábitat.

Los rodolitos, formas de vida libre de algas coralinas, son importantes formadores de hábitat y están protegidos por la legislación de la UE (Directiva 92/43/CEE del Consejo), y muchas Áreas Especiales de Conservación (SAC) en el Reino Unido se centran en lechos generados por rodolitos. Por tanto, los cambios en la estructura interna de los rodolitos tienen implicaciones para la composición e integridad de los hábitats que se forman. La mayoría de los estudios sobre la respuesta de las algas coralinas al CO2 elevado han sido a corto plazo, pero la respuesta de un organismo individual a largo plazo puede ser muy diferente3,7. Los experimentos en escalas de tiempo más largas sugieren que las reducciones a corto plazo en la calcificación en respuesta al cambio ambiental en las algas coralinas pueden revertirse7,8 y, por lo tanto, resaltan la plasticidad morfológica de las algas coralinas para responder y aclimatarse a los cambios en el ambiente local7,9,10. 11. En consecuencia, se ha sugerido que las algas coralinas son más susceptibles a las tasas de acidificación de los océanos que a la magnitud5. Las algas coralinas también han mostrado evidencia de ser capaces de adaptarse para tolerar niveles de pH más bajos después de una exposición multigeneracional12. Estas respuestas combinadas podrían permitir que los rodolitos sigan creciendo en condiciones desafiantes y potencialmente mantengan su función como formadores de hábitat. Por lo tanto, los estudios de campo a largo plazo que incorporen los efectos de la aclimatación y la adaptación pueden proporcionar información sobre cómo se verán afectadas la integridad estructural y la función del hábitat.

Dentro de cualquier lecho de rodolitos se pueden encontrar múltiples especies de algas coralinas, lo que contribuye a la formación del hábitat13. Como tal, las respuestas específicas de cada especie al cambio climático podrían resultar en la extirpación o migración que conduzca a la creación de nuevos nichos. En las algas coralinas crustosas, las respuestas morfológicas a la acidificación de los océanos han dado lugar a cambios en las capacidades competitivas14. Por lo tanto, será necesario tener en cuenta las respuestas específicas de cada especie al predecir las respuestas futuras al cambio climático y los cambios dinámicos de la comunidad15.

Para abordar preguntas relacionadas con el potencial de aclimatación, adaptación y respuestas geográficas y específicas de cada especie, hemos utilizado registros históricos de crecimiento de algas coralinas durante el último siglo, basados ​​en especímenes archivados en el Museo de Historia Natural de Londres. Tradicionalmente, el material histórico se ha utilizado para evaluar cambios en la distribución y la fenología, reconstruir ambientes pasados ​​y analizar respuestas ecológicas y evolutivas16,17,18. Por el contrario, las respuestas morfológicas de los organismos se estudian con menos frecuencia19 y las implicaciones estructurales rara vez se evalúan.

Aquí probamos el impacto del cambio ambiental durante los últimos 130 años, determinamos las respuestas específicas de cada especie y preguntamos si los especímenes contemporáneos están formando esqueletos más débiles que sus homólogos históricos. Cuantificamos las diferencias en la estructura celular (largo y ancho de la luz celular; espesor entre paredes y dentro de las paredes) y las proporciones de magnesio/calcio (Mg/Ca) del esqueleto de carbonato de cuatro especies que se encuentran en Gran Bretaña (Fig. 1). Comparamos especímenes modernos con colecciones históricas de algas coralinas alojadas en el herbario de algas (BM) del Museo de Historia Natural de Londres (NHM) recolectadas durante los últimos 130 años en el área de Fal y Helford. Para comparaciones regionales, nos centramos en Lithothamnion glaciale y L. soriferum (como L. erinaceum; ver Melbourne, et al.13 y Peña, et al.20) del Área Especial de Conservación (SAC) de Loch Creran en el norte de Gran Bretaña. y L. corallioides y Phymatolithon calcareum de Fal y Helford SAC en el sur de Gran Bretaña. Se generaron modelos informáticos teóricos basados ​​en la estructura celular interna, que representan diferentes especies y períodos de tiempo, para comparar el impacto ambiental en las distribuciones de tensión y deformación. De estos inferimos el efecto del cambio ambiental sobre la integridad estructural de los rodolitos y el impacto del cambio global en la futura formación del hábitat de los rodolitos.

(a) Un mapa de los lugares de muestreo con un esquema de la distribución de los principales formadores de rodolitos en el Reino Unido (Phymatolithon calcareum, Lithothamnion corallioides y L. glaciale) [adaptado después de21]. Se ha añadido L. soriferum basándose en estudios recientes13,20. FH es el sitio en Falmouth (Fal & Helford SAC), mientras que LC es el sitio en Oban (Loch Creran SAC). El sitio de St Mawes Bank se encuentra dentro de FH. (b – e) Imágenes de las cuatro especies de este estudio, L. glaciale (b), L. soriferum (c), P. calcareum (d) y L. corallioides (e), barra de escala: 1 cm. Las imágenes bye fueron adaptadas de13.

En general, la morfología es muy variable dentro de los taxones individuales, las ubicaciones y entre especies, siendo la longitud del lumen el parámetro celular más variable y el grosor entre las paredes el menos. Por ejemplo, la variabilidad intraespecífica en las longitudes de la luz de las células de Phymatolithon calcareum varía entre 5,37 y 19,61 μm, los anchos de la luz de las células entre 4,00 y 12,46 μm, el espesor intrapared entre 0,45 y 3,56 μm y el espesor entre paredes entre 0,63 y 4,09 μm. En consecuencia, los individuos dentro de P. calcareum tienen diferencias estadísticamente significativas en todos los parámetros celulares (Longitud: F8, 40 = 7,359, p < 0,005; Ancho: F8, 40 = 5,609, p < 0,005; Grosor intrapared: F8, 40 = 4,2499, p < 0,005; Espesor entre paredes: F8, 40 = 2,212, p = 0,0469, S1).

Estas diferencias de forma y dimensiones celulares (Tabla 1) son mayores entre regiones y menores entre especies en el mismo lugar, lo que resalta la importancia combinada de la taxonomía y el medio ambiente. Los taxones del sur, P. calcareum y L. corallioides, tienen células más grandes y rectangulares en comparación con L. glaciale y L. soriferum, que tienen células más redondas y más pequeñas (Tabla 1, Fig. 2). Tanto la longitud como el ancho de la luz en las células de L. glaciale y L. soriferum son significativamente más pequeños que los de P. calcareum y L. corallioides (longitud: X2 = 58,368, gl = 3, p < 0,005; ancho: X2 = 61,055, gl = 3, p<0,005). En el mismo lugar, la luz celular es más larga en L. corallioides que en P. calcareum (X2 = 58,368, df = 3, p <0,005), mientras que no hay diferencias entre L. glaciale y L. soriferum. Los anchos de la luz celular en cada localidad son los mismos (Tabla 1). L. corallioides tiene paredes internas significativamente más delgadas que L. glaciale y P. calcareum (X2 = 22,427, gl = 3, p < 0,005); L. corallioides y P. calcareum tienen paredes intermedias significativamente más delgadas que L. glaciale y L. soriferum (X2 = 22,04, gl = 3, p < 0,005).

Ejemplos de imágenes de microscopía electrónica de barrido para las cuatro especies de algas coralinas Phymatolithon calcareum (a – c), Lithothamnion corallioides (d – e), L. glaciale (f) y L. soriferum (g) para cada período (décadas de 1900 y 1980). y contemporáneo) utilizados en este estudio. Esquema de la celda para indicar las mediciones realizadas (h), los recuadros en (a – g) muestran la forma de la celda estilizada para cada especie y período de tiempo. Barra de escala: 30 µm.

Como era de esperar, las proporciones Mg/Ca difieren entre especies pero también son muy variables dentro de un individuo. Las proporciones Mg/Ca en L. soriferum varían entre ramas e individuos (0,172 a 0,213 mol/mol) (F2, 13476 = 459,6, p < 0,005, S1). L. corallioides tiene proporciones Mg/Ca significativamente más altas que P. calcareum y L. soriferum (X2 = 11,905, gl = 3, p < 0,005; Tabla 1). L. corallioides, L. glaciale y L. soriferum muestran una fuerte periodicidad estacional en los mapas de Mg/Ca, mientras que las bandas de crecimiento no son tan distintas en P. calcareum, pero aún son visibles (Fig. 3). Usando las ecuaciones de temperatura de Kamenos, et al.22, todas las especies muestran rangos de temperatura anuales similares (4 °C a 16.5 °C), y por lo tanto no pudimos resolver las pequeñas diferencias en los rangos de temperatura entre los dos sitios.

Mapas de Mg/Ca con microsonda de (a) Phymatolithon calcareum, Falmouth, Reino Unido, 2014, (b) Lithothamnion corallioides, Falmouth, Reino Unido, 2014, (c) L. glaciale, Oban, Reino Unido, 2014, y (d) L. soriferum , Oban, Reino Unido, 2014. Barra de escala: 50 µm.

Los tamaños de las células en los especímenes contemporáneos son generalmente mayores que en el material histórico. Los especímenes contemporáneos de P. calcareum y L. corallioides tienen paredes celulares más gruesas que el material de la década de 1980. Para P. calcareum solo las paredes interiores son más gruesas en el material contemporáneo en comparación con el material del siglo XX y la pared intermedia es más gruesa en el material del siglo XX en comparación con el material contemporáneo (Tabla 2, Fig. 2). Sin embargo, ninguna de las diferencias en los parámetros celulares es estadísticamente significativa (Tabla 2).

Las proporciones Mg/Ca en muestras históricas son más altas que en especímenes contemporáneos (X2 = 31,993, df = 2, p < 0,05) (Tabla 2) pero no hay diferencias significativas entre principios de 1900 y mediados de 1980. Las temperaturas determinadas a partir de los valores de Mg/Ca para el material histórico oscilan entre 8 °C y 22 °C para P. calcareum y entre 9 °C y 28 °C para L. corallioides, lo que indica temperaturas demasiado altas para la región.

Dada la discusión actual sobre la mineralogía de las algas coralinas, cómo pueden responder al calentamiento futuro y su importancia para las propiedades de los materiales, realizamos espectroscopía Raman en una sección pulida de una muestra de Lithothamnion corallioides del sur de Gran Bretaña recolectada en 1982 (HCor82). . Esta muestra fue elegida debido a los altos valores de Mg/Ca medidos por microscopía de sonda electrónica (EPMA) y, por lo tanto, queríamos ver si estos valores se correlacionaban con un cambio en la mineralogía, por ejemplo, una incorporación de dolomita al esqueleto. Las posiciones de los cuatro picos en los espectros Raman se encuentran aproximadamente a medio camino entre los valores esperados para la calcita y la dolomita puras. Utilizando la calibración de Borromeo, et al.23 para carbonatos de Mg biogénicos, esto se traduce en un contenido de MgCO3 de entre 32,6 y 43,3% molar, que es inferior a los valores derivados por EPMA para la misma muestra (50% molar). El modo ν1 tiene una asimetría distintiva, con una cola que se extiende hasta números de onda bajos. Si bien esta es una característica de la dolomita, también está presente en la calcita de magnesio con contenidos de MgCO3 tan bajos como 25% molar (ver, por ejemplo, la Figura 4d de Perrin et al.24). No se observa el modo ν2 a 880 cm-1 que es indicativo de ordenamiento dolomítico (aunque no necesariamente de estequiometría dolomítica), lo cual no es infrecuente para este modo excepcionalmente débil. La única característica espectral, además de las posiciones de los picos de los modos T, L, ν1 y ν4, que puede proporcionar una prueba definitiva de la presencia de dolomita estequiométrica, es un pico a 340 cm−1 que no aparece en la calcita magnésica, incluso con un grado de ordenamiento dolomítico. Si bien hay una pequeña característica en esta posición en nuestros espectros, no es estadísticamente significativa al nivel de confianza del 95%, y la presencia de picos adicionales en espaciamientos casi regulares (por ejemplo, 390 cm-1, 440 cm-1 y 500 cm-1) −1) sugieren que probablemente se trate de una franja de interferencia. En resumen, si bien los datos no excluyen la presencia de dolomita, pueden explicarse adecuadamente por la calcita con alto contenido de magnesio, sin necesidad de una fase mineral adicional.

Modelos de elementos finitos que muestran las diferencias en la distribución de tensiones asociadas con la morfología de las especies investigadas a lo largo del tiempo bajo carga de corte (a – g). Los colores rojos indican un estrés elevado y los colores azules un estrés reducido. La pequeña línea en la esquina inferior derecha del modelo indica dónde se aplicó la carga. Esquema de las condiciones de contorno donde las flechas representan las cargas y el cuadro negro representa las restricciones aplicadas (h). Barra de escala: 10 μm. Unidades: MPa.

Las células más grandes con paredes más delgadas dan como resultado tensiones y tensiones de mayor magnitud para los modelos de elementos finitos que representan a P. calcareum y L. corallioides en comparación con L. soriferum y L. glaciale (Fig. 4). L. corallioides muestra el estrés de von Mises más alto y L. glaciale el estrés de von Mises y la energía de deformación más bajos. El patrón de distribución de tensiones dentro del esqueleto es muy similar entre las especies, pero las tensiones de mayor magnitud se extienden más a través de la estructura en P. calcareum y L. corallioides (Fig. 4, Tabla 3, S2 para imágenes de distribución de tensiones bajo carga de compresión).

Con el tiempo, los lúmenes de las células se hacen más largos y anchos, con paredes ligeramente más gruesas a partir de la década de 1980. En general, esto da como resultado un aumento en la tensión y la energía de deformación de los especímenes históricos a los contemporáneos (Tabla 3, Fig. 4, S2 para imágenes de la distribución de la tensión bajo carga de compresión). Para P. calcareum, el percentil 95 de la tensión principal máxima bajo carga de corte aumenta en un 13% entre los años 1900 y el material contemporáneo y en un 22% entre los años 1980 y el material contemporáneo, mientras que bajo carga de compresión aumenta en un 7 y un 11% respectivamente. Para L. corallioides, el percentil 95 de la tensión principal máxima aumenta un 21% bajo carga de corte y un 24% bajo compresión (S2).

La pérdida de importantes especies que forman hábitats es cada vez más preocupante debido a las implicaciones para la biodiversidad y la regulación del carbono de estos hábitats25,26. Sin embargo, la previsibilidad de los impactos del cambio climático es un desafío, dado que los factores que impulsan los cambios en la distribución y los rasgos no se comprenden suficientemente a nivel de especie. Con demasiada frecuencia se evalúa la presencia y ausencia o el desempeño fisiológico, pero con frecuencia se pasa por alto la integridad estructural de las especies25,27.

Nuestro estudio ha destacado la variabilidad estructural dentro de los rodolitos espacialmente y a través del tiempo y cómo esta variabilidad en el crecimiento afecta la integridad estructural y la función del ecosistema. Fundamentalmente, los modelos de ingeniería de especies que actualmente habitan el sur de Gran Bretaña son estructuralmente más débiles que las especies del norte bajo las mismas cargas simuladas. Basado únicamente en diferencias en morfología, esto implica que las especies del sur son más propensas a romperse con una mayor acción de las olas y pone en duda la capacidad de las especies del sur de migrar hacia el norte a medida que el clima cambia y los mares se calientan, si estas diferencias estructurales están impulsadas exclusivamente por taxonómicamente28 ,29.

La ultraestructura celular y la química mineral dentro de las ramas y los individuos dentro de una especie en un lugar eran muy variables. Dado el entorno dinámico en aguas poco profundas con cambios diurnos, de marea y estacionales y el conocimiento de los impactos ambientales sobre la morfología de los rodolitos10,30,31, se esperaba esta alta variabilidad esquelética, lo que confirma estudios previos29. Para tener en cuenta la variabilidad, enfatizamos la importancia de utilizar múltiples ramas e individuos para representar una población.

A pesar de la gran variabilidad intrapoblacional, existen claras diferencias regionales en el tamaño y la forma de las células, a pesar de la superposición en el grosor de las paredes entre P. calcareum y L. soriferum del norte de Gran Bretaña. P. calcareum está muy extendido por todo el Atlántico norte desde las Azores hasta Noruega y Suecia, a diferencia de L. corallioides, cuyo límite norte llega hasta Irlanda21,32. Por lo tanto, el amplio rango geográfico puede conducir a una mayor plasticidad morfológica, lo que puede ser la razón por la que se encuentran espesores de pared similares entre P. calcareum y L. soriferum21. Si bien hay evidencia de que la morfología de las especies puede cambiar a lo largo de un gradiente latitudinal31, se necesita más trabajo para comprender los impulsores geográficos de la estructura interna dentro de los taxones y el vínculo entre la anchura del nicho y la plasticidad estructural.

La ultraestructura celular no muestra tendencias fuertes a lo largo del tiempo, lo que plantea preguntas relacionadas con la importancia relativa de los factores externos (por ejemplo, temperatura, luz, química de carbonatos) en comparación con el control interno (biológico). El Observatorio del Canal Occidental, la estación de seguimiento a largo plazo más cercana a Falmouth, ha registrado un calentamiento y un aumento de los niveles de CO2 desde la década de 1980 en adelante, siendo el final del siglo XX 0,5 °C más cálido que la primera mitad33,34. Sin embargo, la falta de significación estadística en las diferencias de estructura celular entre el material histórico y el moderno sugiere que este calentamiento puede no ser suficiente para impactar la estructura interna. Más específicamente, el impacto positivo de un mayor CO2 en el crecimiento podría verse contrarrestado por una reducción del crecimiento debido al estrés por calor para las especies en el límite de su distribución35, un aumento de las demandas metabólicas en respuesta al calentamiento o los impactos combinados del calentamiento y la acidificación36.

Otra teoría es que las condiciones locales están enmascarando los efectos del calentamiento y la acidificación. Por ejemplo, los cambios en la turbidez, que alteran la claridad del agua y, por tanto, la luz para la fotosíntesis10, o cuando un clima más cálido y húmedo aumenta los aportes fluviales, lo que genera más nutrientes y una mayor alcalinidad37, podrían influir en el crecimiento y la calcificación38. Además, los cambios en el uso del suelo han alterado las cargas de sedimentos en los sistemas fluviales39. Los cambios en la legislación en 1992 han llevado a reducciones en las cargas de nutrientes, especialmente fosfato, en los ríos40, lo que potencialmente podría disminuir la productividad en el estuario del Fal y la atenuación de la luz38 que sustenta el crecimiento. Por lo tanto, nuestros resultados resaltan los desafíos reales que surgen al analizar las colecciones de los museos, como los tamaños de muestra pequeños y la falta de información ambiental local contemporánea. Sin un registro local de la química de los carbonatos, es imposible delinear estos impactos contemporáneos e interactivos sobre el crecimiento celular. Dada la falta de datos de referencia sobre el estado ecológico, estas limitaciones claramente se ven superadas por los beneficios de generar información morfológica de referencia donde faltaba, especialmente en el contexto de la protección marina de nuestros lugares de muestreo.

Estudios recientes sobre algas coralinas han encontrado características morfológicas distintas de las especies y familias41, lo que ayuda a la identificación. Por ejemplo, el grosor de la pared secundaria de las células peritaliales se puede utilizar para distinguir entre Lithophyllum racemus y la especie críptica L. pseudoracemus28. Aunque Bracchi et al.29 también demostraron un fuerte control biológico sobre algunas características internas, la longitud de las células en Lithothamnion corallioides disminuyó con el aumento de la profundidad, lo que resalta el impacto del ambiente local en ciertos parámetros. Por lo tanto, una gama más amplia de análisis de material histórico y contemporáneo a lo largo de un gradiente latitudinal complementaría fuertemente nuestro análisis y aportaría más conocimientos.

Se ha identificado un vínculo entre la concentración de Mg y la resistencia a la deformación en las espinas de los erizos de mar (Ma et al. 2008). Por lo tanto, comprender las diferencias en la distribución elemental entre taxones y a lo largo del tiempo es fundamental para nuestro estudio. A diferencia de la forma celular, la composición geoquímica no cambia con la ubicación22,42. Los rangos de temperatura entre los dos sitios son similares (una diferencia de 3 °C en las temperaturas mínima y máxima), lo que podría explicar la similitud de Mg/Ca en las dos ubicaciones. Además, investigaciones recientes sobre la calcificación en coralinos sugieren que los cambios en la concentración de Mg pueden ser anulados por cambios anatómicos, que son impulsados ​​por cambios de luz (Sletten et al. 2017, Nash & Adey 2018, Nash et al. 2019). Por lo tanto, la interacción de los cambios anatómicos inducidos por la temperatura y la luz podría oscurecer cambios tan pequeños relacionados con la temperatura.

Nuestros datos temporales de Mg/Ca tomados al pie de la letra se interpretarían como un enfriamiento, lo que contradice el calentamiento observado durante el último siglo en el Canal Occidental33. Este desajuste entre la composición geoquímica y los cambios de temperatura a largo plazo también se observó en la especie coralina articulada Corallina officinalis. Los especímenes comprendidos entre 1837 y 2010 no demostraron los aumentos esperados de Mg en el esqueleto43. Sin embargo, descartamos problemas de preservación ya que nuestros datos SEM no mostraron ninguna evidencia de recristalización o disolución parcial. Además, como la calcita con alto contenido de Mg es más susceptible a la disolución, esperaríamos ver valores de Mg más bajos si se produjera diagénesis.

Un cambio en la mineralogía podría explicar nuestros resultados temporales, ya que nuestros datos muy altos de Mg/Ca pueden interpretarse como la presencia de dolomita, que se ha encontrado previamente en los onkodes Hydrolithon44 y Porolithon onkodes45, o la presencia de carbonato 'tipo D'46. Sin embargo, nuestros datos Raman no respaldan esta interpretación. No se observó evidencia de la presencia de dolomita, replicando resultados de otros estudios sobre rodolitos47.

Además, otros estudios han demostrado que el aumento de las concentraciones de CO2 ha llevado a una menor concentración de Mg en los coralinos4,48,49 y, por lo tanto, puede haber un impacto de la química de los carbonatos en la concentración de Mg que no podemos probar ya que no tenemos un registro preciso de la concentración de carbonatos. química en los lugares estudiados. Sin embargo, nuestros resultados plantean preocupaciones sobre la aplicación del indicador de temperatura de Mg en el pasado, donde los cambios estructurales, la temperatura y las condiciones locales podrían haberse alterado de manera diferente.

La disminución del contenido de Mg conduce a una menor resistencia al estrés aplicado en muchos otros taxones50,51,52. En coralinos articulados, se ha sugerido que las bandas alternas de Mg dentro de las células ayudan a prevenir la fractura causada por la propagación de grietas53. Si bien aún no se ha demostrado el vínculo entre el Mg y las propiedades de los materiales en los rodolitos, se ha sugerido que los cambios en la estructura cristalina y el tamaño de grano en los coralinos tienen un impacto mayor en las propiedades de los materiales que cambiar la concentración de Mg54 y que la estructura general es más importante que composiciones geoquímicas6. Por lo tanto, no es probable que estos cambios menores en la concentración de Mg tengan un gran efecto negativo sobre la integridad estructural.

Nuestros resultados muestran que las especies del sur de Gran Bretaña son más propensas a fracturarse que las especies del norte de Gran Bretaña. Atribuimos la diferencia en la integridad estructural a las células más grandes con paredes celulares más delgadas, lo que lleva a que se deposite menos calcita dentro del esqueleto3, ya que trabajos anteriores han demostrado que la estructura impacta la integridad estructural más que las propiedades del material6.

Pequeños aumentos en la longitud y el ancho de la luz celular a lo largo del tiempo condujeron a una ligera disminución en la integridad estructural, aunque las diferencias en la integridad estructural fueron mayores entre las especies contemporáneas. Esto pone de relieve que los cambios a largo plazo (desde 1900 hasta la actualidad) en el calentamiento y la acidificación aún no están reduciendo drásticamente la integridad estructural. Nuestros resultados muestran la importancia del espesor de la pared en la integridad estructural, ya que existen mayores diferencias en la integridad estructural entre especies contemporáneas con distintas diferencias en el espesor de la pared, en comparación con el material histórico donde las diferencias en el espesor de la pared son mucho más pequeñas. Sin embargo, se sugiere que el cambio climático futuro y los cambios asociados a la química de las aguas costeras tendrán un impacto negativo en la calcificación36, al adelgazar las paredes celulares3 y reducir la densidad esquelética55. Este cambio ambiental proyectado puede ser el catalizador que reduzca la integridad estructural hasta el punto en que la función del hábitat se vea afectada. En condiciones futuras más tormentosas, donde el aumento de la velocidad de las olas conduciría a una presión física más intensa sobre estos organismos54, nuestra investigación enfatiza una mayor vulnerabilidad al cambio climático de las especies del sur en Gran Bretaña que sus contrapartes del norte, lo que a su vez alterará los servicios ecosistémicos.

Fundamentalmente, estos resultados resaltan la importancia de comprender las diferencias específicas de las especies en la integridad estructural desde una perspectiva de conservación. Bajo un aumento del calentamiento, las algas coralinas migrarán hacia el norte siguiendo su temperatura óptima56, como se observa en otras algas57. Esta migración alterará la composición de una localidad determinada25. Como las áreas marinas protegidas son de naturaleza estática debido a los marcos legales de su designación en el Reino Unido, cualquier migración de taxones fuera del área protegida definida desafiaría su futuro58. Dado que las especies del sur están formando esqueletos más débiles, postulamos que son más propensas a romperse que las especies del norte de Gran Bretaña. Este mayor potencial de ruptura se combina con proyecciones de aumento del nivel del mar y cambios en los patrones climáticos, lo que conducirá a un mayor riesgo costero (inundaciones y erosión costera) en el sur del Reino Unido, en comparación con la costa oeste de Escocia59. Por lo tanto, es posible que veamos una mayor fragmentación, lo que puede ser bueno para la reproducción vegetativa32, pero aumentará la susceptibilidad a la asfixia por el limo y reducirá la generación de hábitat10,60. Además, los estudios han sugerido que podríamos perder lechos de rodolitos de las latitudes septentrionales debido a la acidificación de los océanos56 y a la disponibilidad de nichos25, lo que conduciría a contracciones en el área de distribución. Lo más importante es que una mayor fragmentación reducirá la complejidad del hábitat y, por tanto, una de las funciones del ecosistema61, amenazando la protección en las ZEC62. Estos factores de estrés ambiental, combinados con factores no climáticos, la adaptación climática y las acciones de mitigación en hábitats marinos poco profundos, están desafiando el futuro de las áreas marinas protegidas basadas en algas coralinas58.

Nuestros resultados demuestran la necesidad de evaluar los impactos del cambio climático en la morfología esquelética interna dada la ubicación y las diferencias específicas de las especies. El crecimiento interno es muy variable, lo que da lugar a diferencias significativas en el estrés interno específicas de cada especie. Nuestra nueva comprensión de la vulnerabilidad estructural de los rodolitos exige experimentos con múltiples factores de estrés o estudios de campo, evaluando el impacto de los nutrientes, el aporte de sedimentos o la alcalinidad en conjunto con la temperatura, para evaluar si las opciones de manejo podrían aliviar los factores no climáticos en el crecimiento para asegurar el futuro. Función de los lechos de rodolitos en áreas marinas protegidas.

Si bien externamente estas algas coralinas parecen similares, la capacidad de resistir presiones físicas es diferente. Las especies de algas coralinas del sur de Gran Bretaña tienen más probabilidades de romperse bajo la exposición a las olas que las especies del norte. Las especies del sur de Gran Bretaña podrían desplazarse hacia el norte siguiendo su nicho climático con un calentamiento cada vez mayor. Sin embargo, estos taxones serán menos capaces de soportar las condiciones más tormentosas previstas debido a su estructura celular. Esta observación es importante dado el creciente interés en la translocación de especies para la adaptación ambiental. La posible incapacidad de las especies migratorias para reemplazar a las especies existentes en condiciones más cálidas puede llevar a cambios en los lechos de rodolitos, como el aumento de gravas coralinas y rodolitos más pequeños que conduzcan a una menor complejidad física del ecosistema.

Especímenes de St Mawes Bank, Falmouth, Cornwall, de Lithothamnion corallioides (n = 7) y Phymatolithon calcareum (n = 9), (profundidad media 6 m; julio de 2014) y de Loch Creran, Oban, Escocia, de L. glaciale ( n = 6) y L. soriferum (n = 3) (profundidad 9,6 m; octubre de 2014) fueron recolectados manualmente por buzos (Fig. 1). Se tomaron muestras históricas de L. corallioides (n = 3) y P. calcareum (n = 5) del herbario de algas BM en el Museo de Historia Natural de Londres (S3). Todas las muestras se secaron al aire sin fijación química. Los especímenes se agruparon según la fecha de recolección con material histórico que abarca los años 1895-1907 (década de 1900) y 1976-1985 (década de 1980), y material contemporáneo (Contemporáneo) recopilado en 2014.

Falmouth experimenta un clima marítimo debido a la Corriente del Golfo. Las temperaturas de la superficie del mar oscilan entre 9 °C en invierno y 16 °C en verano33. Loch Creran está situado al norte de Oban, donde las temperaturas de la superficie del mar oscilan entre 6 °C en invierno y 15 °C en verano63. Todas las muestras se identificaron mediante códigos de barras de ADN utilizando el gen 1 de la citocromo oxidasa mitocondrial, CO1-5P, y el gen del plastidio, psbA; se pueden encontrar detalles en Melbourne, et al.13.

Los detalles de las muestras utilizadas para cada análisis se pueden encontrar en el material complementario S3. Todas las muestras estaban limpias y libres de epífitas antes del análisis. Se incrustaron ramas individuales en resina epoxi y se pulieron para exponer la estructura interna del talo. Se tomaron imágenes de la estructura celular utilizando un microscopio de presión variable Hitachi S-3500N. Las secciones transversales mostraron bandas de células más grandes con paredes celulares más delgadas y bandas de células más pequeñas con paredes celulares más gruesas, que representan el crecimiento en verano e invierno, respectivamente64. La longitud, el ancho y el espesor de la pared de la luz celular se midieron en células intactas dentro de las bandas de crecimiento de verano, ya que son más regulares que las células dentro de las bandas de crecimiento de invierno y la estructura más abierta será más importante para generar patrones de rotura. La cantidad de crecimiento invernal fue mucho menor que el crecimiento estival dentro de una rama y se supuso que el principal contribuyente a la integridad estructural sería el crecimiento estival. Usando la imagen J65. Se midieron 25 ± 10 células por rama, lo que resultó en entre 134 y 1225 mediciones para cada especie en cada período de tiempo, dependiendo de la cantidad de ramas y la cantidad de especímenes (Tabla 4, S3).

Se utilizaron especímenes contemporáneos de Phymatolithon calcareum para evaluar la variabilidad intraespecies. La longitud del lumen celular se eligió como indicador de la variabilidad, ya que tenía la mayor variabilidad dentro de una muestra individual. Se calculó que se requirieron más de 400 mediciones de la longitud de las células para estabilizarse alrededor de la media real para cada especie (S4 y S5). Sin embargo, debido al pequeño número de especímenes en el material histórico y para L. soriferum contemporáneo, se realizó un número menor de mediciones (entre 130 y 200) para cada parámetro. Sin embargo, todos los grupos tuvieron un error estándar inferior a 0,35, y las especies contemporáneas tuvieron un error estándar inferior a 0,1, lo que indica una mayor variabilidad en el material histórico (S5).

Las mediciones de calcio (Ca) y magnesio (Mg) se llevaron a cabo en una hipersonda JEOL JXA8530F con un voltaje de aceleración de 10 kV, una corriente de haz de 40 nA y un tiempo de permanencia de 5 ms. Se utilizó un haz desenfocado con un diámetro de 0 µm y el tamaño de píxel de los mapas generados fue de 0,26 × 0,26 µm. Utilizando el software Golden Surfer (versión 12.8) y el software CalcImage Probe (versión 11.8), los recuentos se convirtieron en mapas en porcentaje atómico. En ImageJ65, los mapas de Mg se dividieron por mapas de Ca para generar relaciones molares Mg/Ca (mol/mol). Los transectos lineales (de 500 µm de longitud, con una separación de 0,26 µm) en el mapa se crearon desde la punta del talo hasta la rama a lo largo de la línea media. Las temperaturas basadas en Mg/Ca se calcularon utilizando las ecuaciones de Kamenos et al.22 para las especies P. calcareum (temperatura in situ (IST) = 42,12 [Mg/Ca] + 0,74) y L. glaciale (IST = 49,40 [Mg /Ca] − 0,92). Como no existen calibraciones específicas para todas las especies, la ecuación de temperatura para P. calcareum se usó para las especies en el sitio sur, mientras que la ecuación de temperatura para L. glaciale se usó para las especies en el sitio norte.

Se recolectaron espectros Raman para investigar la presencia de dolomita utilizando un microscopio confocal Thermo Scientific DXRxi Raman con una fuente láser de 780 nm que funciona al 100% de potencia (28 mW) y un objetivo de 100 × que produce un volumen focal de difracción limitada con un diámetro de ∼ 4 µm. Los mapas hiperespectrales se crearon utilizando un tamaño de paso de 4 μm, y el espectro en cada punto se generó con un promedio de 5 acumulaciones, cada una con un tiempo de exposición de 1 s. La resolución espectral es ~ 5 cm-1. Los espectros individuales seleccionados de estos mapas, así como los espectros generados por regiones de interés promedio, se inspeccionaron y compararon con carbonatos sintéticos que varían en concentración del componente MgCO3 desde calcita pura (0 mol% MgCO3) hasta dolomita pura (50 mol% MgCO3). como se describe en Perrin, et al.24. Se recolectaron mapas raman de bandas tanto de invierno como de verano. Un espectro típico (S6) contiene cuatro picos que se pueden distinguir claramente del fondo, todos los cuales pueden indexarse ​​a calcita de alto magnesio, a 166 cm-1 (modo T), 288 cm-1 (modo L), 720 cm −1 (modo ν4) y 1092 cm−1 (modo ν1).

Se crearon modelos de elementos finitos para cuantificar las implicaciones estructurales de los cambios en el crecimiento y poder extrapolarlos a pérdidas potenciales en la función de los ecosistemas. Los modelos FEA evaluaron la respuesta entre especies contemporáneas y especímenes históricos a la carga de la acción de las olas (ver Melbourne, et al.6 para más detalles). Se generaron modelos para Lithothamnion corallioides, L. soriferum, L. glaciale y Phymatolithon calcareum contemporáneos y el material histórico (P. calcareum 1900, 1980 y L. corallioides 1980). Todos los modelos se basaron en un cubo de 100 µm para eliminar los efectos relacionados con el tamaño del modelo y centrarse en los efectos mecánicos de la estructura interna. Cada cubo se construyó a medida de acuerdo con los tamaños celulares medidos mediante SEM. Los modelos estilizados fueron diseñados para representar un cubo de estructura en la rama de rodolito6. La parte del modelo donde se aplican las cargas representa la superficie externa de la rama del rodolito, mientras que la parte del modelo que está restringida representa la unión al resto de la rama del rodolito.

La principal fuerza hidrodinámica ejercida sobre las macroalgas marinas es el arrastre, que se produce en la dirección del flujo66. Debido a la posición del cubo dentro del rodolito y su pequeño tamaño, la variación en el flujo y por lo tanto en la fuerza de arrastre debido a los efectos de la capa límite es mínima. Se aplicaron dos tipos de carga a ambos modelos: compresión y corte. Como los rodolitos no están adheridos al fondo marino, ambas cargas pueden actuar sobre el esqueleto dependiendo de la orientación del rodolito. Nuestro modelo de corte representa el efecto de una fuerza de arrastre perpendicular al eje largo de la celda de rodolito, mientras que la "compresión" representa una fuerza de arrastre alineada con el eje largo de la celda de rodolito. La carga aplicada representó una fuerza de arrastre de 0,03 N, característica de una velocidad de onda de 0,40 ms−1 (determinada experimentalmente en Melbourne, et al.54). Bajo carga de compresión, se cargaron 18.180 elementos, mientras que se restringieron 9.282 nodos para evitar la traslación en la dirección y. Bajo carga de corte, se cargaron 17.820 elementos, mientras que 9.464 nodos fueron restringidos con tres grados de libertad. Se restringieron 9282 nodos para evitar la traducción en la dirección y, mientras que 182 nodos se restringieron para evitar la traducción en la dirección x. La restricción adicional aplicada bajo carga de corte en la cara opuesta de la carga permitió calcular el modelo.

La tensión de Von Mises, la energía de deformación y la tensión principal máxima dentro de la estructura se registraron como en Melbourne, et al.54. El estrés de Von Mises es un buen predictor de falla en estructuras biológicas dúctiles y frágiles3,6,67. La energía de deformación total se refiere a la energía almacenada en el sistema, donde una mayor energía de deformación conduce a un mayor potencial de fractura68. Cuando la tensión principal máxima excede el límite elástico máximo del material en tensión es un buen predictor de fractura en materiales frágiles. Por lo tanto, valores más altos de tensión y deformación indican modelos que son más propensos a fallar y fracturarse. Se informó que el percentil 95 de von Mises y la tensión principal máxima excluyen las tensiones extremas erróneas causadas por elementos adyacentes a las cargas y restricciones.

Todos los modelos geométricos 3D fueron creados y analizados en el paquete de software Finite Element, Abaqus/CAE, v.6.14, (Simula, EE. UU., Dassault Systémes, //Simula, Providence, RI, EE. UU.) utilizando el módulo de Young del crecimiento de verano de P. calcareum (E = 19,37 Gigapascal (GPa) utilizado para P. calcareum y L. corallioides) y el crecimiento estival de L. glaciale (E = 23,02 GPa, utilizado para L. glaciale y L. soriferum)54. El módulo de Young representa la rigidez del material, es decir, la tensión de tracción sobre la deformación de tracción. Se utilizó el módulo de Young de solo una especie en cada sitio, como se demostró en Melbourne, et al.6 que una diferencia mayor en el módulo de Young (mayor que lo que se ve entre los dos sitios) no afectó el estrés de von Mises en nuestros modelos FEA.

Las estadísticas se calcularon en RStudio (versión 4.1.1). Se utilizó un ANOVA anidado para evaluar la variabilidad intraespecies entre individuos y ramas. Se realizó un modelo de Tukey de mínimos cuadrados como prueba post hoc. Los datos se ajustan a una distribución normal y se determinó que eran imparciales y homocedásticos. Para evaluar la variabilidad temporal y entre especies se utilizó un modelo de efectos mixtos con especies y tiempo como efectos fijos y los individuos clasificados como efectos aleatorios. Se realizó un modelo de Tukey modificado como prueba post hoc. Para obtener el código completo, consulte el material complementario (S7). Dentro de un parámetro morfológico, los grupos que comparten la misma letra no son estadísticamente diferentes entre sí.

Él Ética.

Natural England y Marine Scotland otorgaron el consentimiento para el muestreo de las especies protegidas. Todos los especímenes se encuentran en el herbario de algas BM en el NHM.

Los datos subyacentes a este artículo están disponibles en el archivo de datos de Pangea en https://doi.org/10.1594/PANGAEA.899694 y en el repositorio de datos de la Universidad de Bristol, data.bris, en https://doi.org/10.5523/bris. .1zi10bsu9kxpa1z7w1eoy43wcf.

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LM fue financiado por la beca de doctorado NERC NE/L501554/1, DNS reconoce el apoyo de la Royal Society a través de un premio Wolfson Merit y del Leverhulme Trust (RF-2021-489\4). OTL agradece el apoyo de la Royal Society en forma de una Beca de Investigación Universitaria (UF150057). Los autores desean agradecer a Joanna Wilbraham por el acceso al herbario de algas NHM BM, a Andrew Cuff, Katherine Adena y al equipo de buceo NERC por la recolección de muestras.

Facultad de Ciencias de la Tierra, Universidad de Bristol, Bristol, BS8 1RJ, Reino Unido

Leanne A. Melbourne, Emily J. Rayfield, Danna Titelboim, Oliver T. Lord y Daniela N. Schmidt

Ciencias Planetarias y de la Tierra, Museo Americano de Historia Natural, Nueva York, NY, 10024, EE. UU.

Leanne A.Melbourne

Departamento de Ciencias de la Vida, Museo de Historia Natural, Londres, SW7 5BD, Reino Unido

Julieta Brodie

Departamento de Ciencias de la Tierra, Universidad de Oxford, Oxford, OX1 3AN, Reino Unido

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DNS, EJR, JB y LAM concibieron el estudio. LAM desarrolló el estudio y adquirió y analizó todos los datos, excepto los datos Raman. DNS, EJR, JB y LAM interpretaron todos los datos excepto los datos Raman. Los datos Raman fueron adquiridos, analizados e interpretados por OTL y DT. LAM y DNS escribieron el artículo, mientras que todos los autores contribuyeron y aprobaron la versión final del artículo.

Correspondencia a Leanne A. Melbourne.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Melbourne, LA, Brodie, J., Rayfield, EJ y col. Impactos ambientales sobre la integridad estructural de los rodolitos británicos. Representante científico 13, 13473 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-40292-5

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Recibido: 15 de septiembre de 2022

Aceptado: 08 de agosto de 2023

Publicado: 18 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-40292-5

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